Portrait of Ruin добавила в серию полноценный кооперативный режим и продолжила сюжет Castlevania: Bloodlines, перенеся события в 1944 год. Игараси вернулся к классическому сеттингу, разбавив его путешествиями внутри магических картин.
Вампир Браунер — новый антогонист серии. Он воссоздал замок Дракулы при помощи душ людей, погибших во время Второй мировой войны. Браунер создал магические картины-измерения, в которых игрок может перенестись на новые локации.
К замку Дракулы добавились такие тематические места, как лондонские улочки, болота, мрачные леса и египетские пирамиды. Над первоклассным саундтреком, помимо Ямане, трудился ветеран игровой музыки Юдзо Косиро (Streets of Rage).